Föreningen bildades 1971. Tyresö FF damer kvalificerade sig inför säsongen 2010 till Damallsvenskan, där de även spelade säsongerna 1993–1996 och 1999. Säsongen 2011 slutade Tyresö FF på fjärde plats i 2011, och 2012 blev man svenska mästare, för att året därpå sluta tvåa. Laget spelade även final i svenska cupen för damer, 2011. I finalen förlorade Tyresö mot Kopparbergs/Göteborg FC. Damernas A-lag spelade 2015–2016 i Division 2 Östra Svealand[3], och från och med 2017 spelar laget i Division 1 Södra Svealand, damer. Klubben kommer från och med säsongen 2021 att tränas av Robin Carlén. Han ersätter Victoria Sandell.
Herrarna spelade i Sveriges näst högsta division 1985[4] och 1990[5], men föll ur serien båda gångerna. Herrlaget spelade sedan 2008 i Division 3, där man säsongen 2013 slutade på femte plats. 2016 spelade man i Division 4, 2018 spelade herrarna i division 3 som de vann som nykomlingar och 2019 spelade de i division 2. Laget tränas sedan 2020 av Jeppe Mauritzson.
I början av 2014 kom det fram att Tyresö hade ekonomiska problem och den 6 mars ansökte bolaget bakom klubben om företagsrekonstruktion. Den 20 mars rapporterades att Tyresö Fotboll AB försatts i konkurs av Nacka tingsrätt, efter att Skatteverket som största fordringsägare sagt nej till den föreslagna rekonstruktionen. Kort därefter meddelades dock att Skatteverket ändrat inställning, och att rekonstruktionen kunde fortgå.[6]
Den 28 april meddelade Svenska Fotbollförbundet att Tyresö på ekonomiska grunder inte beviljas elitlicens för kommande säsong. Detta innebar att laget skulle komma att tvångsnedflyttas oavsett sportsliga resultat. Beskedet kom dagen efter att Tyresö FF nått finalen i Champions League genom att besegra Birmingham.[7] I finalen, som spelade i Lissabon, förlorade man med 3-4 mot tyska Wolfsburg.
Den 23 juni 2014 meddelades att Tyresö Fotboll AB försatts i konkurs av Nacka tingsrätt.[8] Då hade föreningen redan två veckor tidigare beslutat att dra sig ur Damallsvenskan på grund av spelarbrist, med följd att resultaten från alla lagets matcher under innevarande säsong ogiltigförklarades.[9]